Als der elfjährige Gregor seine kleine Schwester vor dem Sturz in den Lüftungsschacht des Wäschekellers bewahren will, kommen ihnen Nebelschwaden entgegen und sie fallen in ein scheinbar endloses Nichts. Sie landen im Unterland, einer Welt unterhalb von New York City. Dort leben fast durchsichtig wirkende Menschen neben riesigen sprechenden Kakerlaken und Fledermäusen, die als Reittiere benutzt werden. Gregor ist fasziniert, aber trotzdem will er nur eins: so schnell wie möglich zurück nach Hause. Es genügt schon, dass sein Vater vor mehr als zwei Jahren spurlos verschwunden ist! Da erfährt Gregor, dass er in einer Prophezeiung vorkommt. Wenn er sich auf sie einlässt, könnte er nicht nur den Unterländern gegen die Ratten helfen, sondern auch seinen Vater finden.